Родился 14 февраля 1813 г. в селе Троицком (ныне в Тульской области) в дворянской семье. Получил разностороннее домашнее образование. Решение молодого Даргомыжского посвятить себя музыке в значительной мере вызвано знакомством с М. И. Глинкой в 1835 г. Под влиянием Глинки он стал работать над первой оперой «Эсмеральда» (1847 г.) по роману В. Гюго «Собор Парижской Богоматери». В 40-х гг. были также написаны романсы «Юноша и дева», «Ночной зефир», «Я вас любил» (на стихи А. С. Пушкина), «Мне грустно» (на стихи М. Ю. Лермонтова) и другие.
Настоящий успех принесла Даргомыжскому созданная в 1855 г. опера «Русалка» на сюжет пушкинской поэмы, музыка которой отличается глубоким психологизмом. В 1859 г. композитор был избран членом комитета Русского музыкального общества, а в 1867 г. стал председателем его петербургского отделения. В своём позднем творчестве он обратился к поэзии П. Ж. Беранже («Старый капрал», «Червяк» и др.). Последние годы жизни Даргомыжский работал над оперой «Каменный гость» по одной из «маленьких трагедий» Пушкина. Он трудился с упоением, но так и не успел закончить сочинение. Завершил оперу Ц. А. Кюи, а инструментовал Н. А. Римский-Корсаков. «Каменный гость» был поставлен в Петербурге в 1872 г. Использование в музыке этой оперы интонаций обычной бытовой речи (метод так называемого интонационного реализма) явилось смелым новаторством и дало толчок для дальнейшего развития оперного жанра