Конституция перечисляла входящие в СССР автономные образования (союзные и автономные республики), и провозглашала, что суверенитет союзных республик ограничен только в пределах компетенции Союза (правда, очень широкой — вплоть до изменения границ между республиками).
Подробно прописывалось в Конституции государственное устройство, которое не совпадало с существующей в СССР системой власти и должно было продемонстрировать демократический фасад СССР. Хотя реальная власть принадлежала партийной иерархии и правительству, которое формировалось Сталиным и его окружением, Конституция описывала систему парламентской республики. Высшей законодательной властью в стране объявлялся двухпалатный Верховный Совет СССР, а в перерывах между его сессиями – Президиум Верховного Совета СССР. Предусматривалось равенство палат Верховного Совета и его право создавать следственные и ревизионные комиссии по любому вопросу; закреплялась ответственность депутатов перед избирателями и право отзывать тех, кто не оправдывал оказанное им доверие. Тщательно был прописан механизм разрешения гипотетического конфликта между палатами, хотя такой конфликт не мог возникнуть в ситуации, когда важнейшие решения готовились в Политбюро и аппарате ЦК ВКП(б).
Был создан персональный пост главы государства — Председатель президиума Верховного совета. Его занял М. Калинин, которого называли «всесоюзный староста». Правительство страны сохраняло своё название — Совет Народных Комиссаров СССР до 1946 г., после чего стало называться Совет министров СССР. До 1941 г. его возглавлял В. Молотов, а затем до своей смерти в 1953 г. — И. Сталин.