История создания иконы строится преимущественно на догадках. Общепринятая версия гласит, что писалась она по заказу преподобного Никона Радонежского для Троицкого собора. Вопрос даты написания остается открытым, неизвестно, к постройке какого здания икона была готова: к деревянному храму 1411 года? К каменному строению 1425-27 годов? Дошедшие до современности источники дать ответ на вопрос не способны.
Эта доска иконописца быстро стала образцом для всех последующих создателей образов Святой Троицы. К 1551 году Стоглавым собором было объявлено, что все будущие изображения должны соответствовать ей. А в 1575 году царь Иван Грозный приказал украсить ее золотым окладом. В последствии другими царями оклады также менялись, а сама икона обновлялась в соответствии с представлениями художников тех времен. Восстановлением первоначального вида произведения занялись только к 1904 году.